小智和同伴们遇到了街头表演明星少女广美。广美是“水之民”的末裔，她能和水中的口袋怪兽交流。小智他们从广美那里听说，大海里有一座由水之民建造的“海之神殿”，里面藏着稀世珍宝“海之王冠”。这时，传说中的口袋怪兽援助员杰克突然出现，

一个宠物精灵研究家史本瑟海利教授，正在专注于一个名叫安奥的宠物精灵的研究。 拥有强大力量而又难以捉摸的安奥，由26个象字母一样的神秘图案所组成，它们的神奇力量在于能够把人的想法和梦境变成现实，但这种现实一个与我们完全隔绝的世界。

在合众地区旅行的小智、皮卡丘、艾丽丝与天桐一行人来到了城镇艾茵多奧克，城镇的中心坐落着被称作“大地之剑”的城堡。这个城镇原先有着被称作“大地之民的王国”的荣耀，但现在已经衰败了。小智一行参加了艾茵多奧克收割祭的纪念战斗

在这个布满运河及迷宫的美丽水都，小智、比卡超以及一班好朋友遇到拥有不可思议力量的宠物小精灵拉帝欧斯和拉帝亚斯，这对感情非常要好的兄妹一直默默地守护著水都的秘宝「心之结晶」。但是，一对怪盗姊妹看上这件秘宝并开始进行抢夺行动。

在橘子群岛一带旅行的小智等人，某日在乘船时意外被暴风雨吹至当中的一个岛屿-亚西亚岛，当地适逢庆典，他们结识少女芙芦拉等居民，并得知流传岛上的古老传说。

王冠市是个水与绿茵、古街道与近代建筑完美调合的城市。为了观看正在这里举办的“神奇宝贝足篮世界杯”，小智一行人向王冠市前进。 在旅途中，小智们与正在寻找同伴的神奇宝贝索罗亚相遇，并一起结伴同行。

持续旅行的小智皮卡丘一行，来到了流传着“波导传说”的城镇：欧鲁德朗城。 在城市的中心，举行着对数百年前的“波导之勇者——亚郎”而举行的祭典。小智与皮卡丘决定参加今年勇者对战。激烈的战斗之后，获得了冠军的小智当选为当年“波导的勇者”。

立志成为出色的训练师，小智、小遥和小胜，带着皮卡丘展开了新旅程。为了观看千年彗星出现的刹那，来到恩斯游乐场，认识魔术师巴特勒与黛安。在魔术表演中，小胜听到一阵细微的呼唤声…那是在“沉眠之茧”中沉睡了千年，可帮助人们达成愿望的神奇宝贝─基拉祈

为了调查栖息在冰原地区的神奇宝贝，科学家伦多博士带著儿子小超和助手优子来到极地。突然，从遥远的宇宙飞来的陨石撞击到地表。这时仔细一看，从陨石坑中出现了DNA神奇宝贝「代欧奇希斯」！

为了参加下一场神奇宝贝华丽大赛，小智、小光和小刚一行人来到了阿拉莫斯镇。他们在镇上遇见了一个名叫爱丽斯的漂亮女孩。爱丽斯带着大家四处游览，并参观这里的标志性建筑——时空之塔和一座美丽庭园。在这座庭园里，小智发现了可疑的影子。

一群疯狂的科学家，为了自己梦想，研制出一套只需要少许基因便可复制出宠物小精灵的机器，并把发掘到的世界最强宠物小精灵——梦幻的睫毛，复制成了拥有比梦幻更强能力的--超梦。但当超梦醒来后，却因无法找寻到真正的自我而暴走，将岛屿上的研究所夷为平地

与剧场版比克提尼与黑英雄捷克罗姆同时上映，为了成为合格的神奇宝贝训练师，小智、天桐、艾莉丝带着各自的小伙伴继续在世界各地旅行。这次他们来到了美丽的山中小镇艾茵多奥克参加神奇宝贝的比赛，在比赛的时候，小智多次得到一个神秘的小家伙的帮助。